Tecnologías de control para prevenir la transmisión de enfermedades por aerosoles

La transmisión de agentes infecciosos a través de aerosoles es una preocupación constante en los entornos ganaderos, ya que puede conducir a enfermedades costosas y difíciles de controlar. Por ello, es necesario aplicar tecnologías de control para minimizar la transmisión de enfermedades por aerosoles.

En este artículo, se revisan las tecnologías de control de aerosoles utilizadas en la actualidad y las que se utilizarán en el futuro para capturar y, potencialmente, inactivar los patógenos presentes en los mismos.

LA PROBLEMÁTICA DE LA TRANSMISIÓN DE ENFERMEDADES POR VÍA AÉREA

Los patógenos transmitidos por el aire causan algunas de las enfermedades más devastadoras, costosas y difíciles de controlar.

Entre los patógenos transmitidos por vía aérea que afectan al ganado se encuentran el virus del Síndrome Respiratorio Reproductivo Porcino (VPRRS), el virus de la Influenza A (IAV), la Fiebre Aftosa (VFA), Mycoplasma hyopneumoniae, el virus de la Peste Porcina Clásica (VPPC) y el virus de la Diarrea Epidémica Porcina (PEDV)^1-4.

Estos patógenos se relacionan con considerables pérdidas económicas, especialmente cuando se presentan en regiones con alta densidad ganadera, debido a su capacidad para propagarse rápidamente y, en algunos casos, causar infecciones zoonóticas.

Existe una necesidad acuciante de disponer de estrategias eficaces para controlar la propagación de bioaerosoles (aerosoles que contienen patógenos viables) en los entornos ganaderos.

Los animales suelen criarse en naves cerradas, ventiladas natural o mecánicamente (Figura 1), con altas densidades de población.

La mayoría de las medidas para prevenir la introducción y propagación de enfermedades se basan en programas de vacunación o protocolos de bioseguridad que minimicen los riesgos asociados a fómites contaminados o animales infectados^5,6.

Estas medidas, aunque eficaces frente a muchas enfermedades, no impiden la introducción (bioexclusión) y propagación de virus transmitidos por vía aérea (biocontención).

Existen, además, evidencias de la transmisión por vía aérea de virus a larga distancia:

El PRRSV puede ser transportado a grandes distancias por aerosoles cargados de virus7-9 hasta 4,7 km y 9,1 km10.

En el caso de la Fiebre Aftosa, la transmisión aérea fue la causa probable de varios brotes históricos en los que se sospechó que el virus viajaba a distancias de 60-500 km por masas de agua11 y tierra¹².

El virus de la Influenza A, que constituye una amenaza para la sanidad animal y humana¹³, también se ha detectado en muestras de aire de naves de granjas infectadas^{14, 15}.

LA FILTRACIÓN DE AIRE FRENTE A LA PROPAGACIÓN DE ENFERMEDADES

Dadas las evidencias de transmisión de enfermedades a larga distancia por vía aérea, particularmente el VPRRS en cerdos, se ha propuesto e implementado la filtración del aire que entra en las instalaciones porcinas como medio para reducir el riesgo de introducción^16-19.

La filtración consiste en hacer pasar el aire entrante a través de filtros fibrosos que recogen las partículas de aerosoles con una eficacia que depende del tamaño de las partículas y de las propiedades del filtro.

La filtración del aire se ha probado en condiciones experimentales a lo largo de un periodo de estudio de 4 años en el que se utilizó un modelo regional de producción porcina.

En las condiciones del estudio, la transmisión aérea del VPRRS a poblaciones susceptibles alojadas en instalaciones filtradas se evitó el 100% de las veces10. Como resultado, la filtración del aire en las granjas de reproductoras se ha generalizado en el medio oeste de EE.UU.^18,20.

En las granjas con filtración de aire disminuyó la incidencia de infecciones por VPRRS y mejoró la calidad de los lechones destetados^17,21.

No obstante, la filtración del aire en grandes instalaciones ganaderas es costosa y presenta dificultades.

Los costes asociados a la filtración incluyen la compra y sustitución de los filtros, la adaptación de los requisitos energéticos y el aumento del consumo energético del ventilador para impulsar el flujo a través de los filtros.

Los filtros HEPA y los de alto valor MERV se consideran el “Gold Standard” de las tecnologías de tratamiento del aire para el control de patógenos. Sin embargo, su elevado coste, la necesidad de un mantenimiento regular y la creación de grandes caídas de presión en los sistemas de aire suponen un obstáculo para su aplicación a nivel comercial.

Los tipos de filtros empleados deben seleccionarse con criterio, para garantizar:

1. Su eficacia para minimizar la propagación de enfermedades.
2. Que los costes no sean excesivos.

TECNOLOGÍAS PARA EL CONTROL DE LA PROPAGACIÓN DE ENFERMEDADES

Existen tecnologías para la eliminación y/o inactivación de los bioaerosoles y su rendimiento depende de factores ambientales y operativos como:

El tamaño y tipo de partículas (Figura 2).
El periodo de funcionamiento.
La temperatura.
La humedad relativa.

En general, estas tecnologías de control pueden agruparse en tres categorías:

1. Tecnologías implementadas actualmente – Filtros

Si se fabrican e instalan correctamente, los filtros son muy eficaces para [registrados]eliminar gran variedad de tipos de partículas de las corrientes de aire, por lo que son la tecnología más utilizada en el control de aerosoles.

  Eficiencia de recogida  

El rendimiento de los filtros varía mucho de uno a otro y se describe mediante la eficiencia de recogida (CE):

  MPPD  

Todos los filtros tienen una curva de eficiencia de recogida determinado por el diámetro de partícula más penetrante (MPPD, Most Penetrating Particle Diameter), es decir, el tamaño de partícula de menor eficiencia de recogida²³.

El MPPD suele estar en el rango de diámetros de 100-400 nm para los filtros fibrosos.

MERV, HEPA & ULPA Para evaluar el rendimiento de los filtros, ANSI y ASHRAE (American National Standards Institute y American Society of Heating, Refrigerating and Air Conditioning Engineers) han establecido una prueba normalizada que define la clasificación de los Valores Mínimos de Eficacia (MERV, Minimum Efficiency Reporting Values) de los filtros (norma ANSI/ASHRAE 52.2-2017).Los índices MERV se asignan a los filtros en función de sus eficiencias medias de filtración en tres rangos de tamaño diferentes (0,3 μm – 1 μm, 1 μm – 3 μm y 3 μm – 10 μm) y, a medida que aumenta el índice MERV, aumenta también la eficacia de filtración en los tres rangos.En general, cuando se utilizan filtros para la eliminación de bioaerosoles, cuanto mayor sea la clasificación MERV, mejor será la eficiencia de eliminación. Por otro lado, los filtros de aire de partículas de alta eficacia, conocidos como filtros HEPA (High-Efficiency Particulate Air filters), y los filtros de aire de partículas ultra-pequeñas (ULPA, Ultra-Low Particulate Air filters) cumplen requisitos que van más allá de la escala de clasificación MERV.

  FOM  

Si bien, a primera vista parecería que los filtros con mayor clasificación MERV son siempre preferibles, estos deben incorporarse a sistemas de ventilación forzada, lo que conlleva una caída de presión que se traduce en un mayor consumo energético para impulsar la misma cantidad de caudal.

Los filtros con un índice MERV más elevado suelen asociarse a una mayor caída de presión²⁴, aumentando el coste energético o incluso obligando a instalar un compresor de gran potencia para mantener el caudal de ventilación.

Para cuantificar el rendimiento global del filtro, se utiliza la Figura de Mérito o Factor de Calidad (FOM, Figure Of Merit)^25,26 expresado en unidades Pa^-1.

Si dos filtros tienen la misma eficacia de recogida/filtración, se preferirá el filtro con una FOM más alta y, por tanto, una menor pérdida de presión.

  Importancia de la inactivación de bioaerosoles  

Para el control y eliminación de bioaerosoles, aunque la eficacia de filtración no sea estrictamente equivalente a la eficacia de eliminación de bioaerosoles²⁷, el material del filtro es menos importante que su estructura y no suele ser necesario diseñar filtros con materiales que promuevan interacciones específicas con biomoléculas.

Los bioaerosoles, cuyo tamaño suele ser mayor que el de los virus, hongos y bacterias, oscilan entre unas pocas decenas de nanómetros y unos pocos micrómetros. Además, las bacterias y los hongos recogidos en los filtros pueden crecer y, con el tiempo, resuspenderse en la corriente de aire²⁸.

  Estudios de filtración del aire en granjas  

A pesar del coste de los filtros de alta calidad y de las frecuentes sustituciones, son el método más utilizado para controlar los bioaerosoles, principalmente por su sencilla aplicación y su eficacia demostrada.

Se han realizado pruebas de laboratorio y de campo para evaluar el rendimiento de los sistemas de filtración de aire en el control de la transmisión de bioaerosoles en el ganado.

Un grupo de investigadores de Minnesota (EE.UU.) llevó a cabo una serie de estudios que confirmaron que la filtración del aire puede reducir la aparición de infecciones por VPRRS^18,19,29,30.

En estudios de laboratorio, Wenke et al.³¹ probaron cuatro filtros para eliminar diferentes bioaerosoles, incluidos el virus de la arteritis equina (EAV), el VPRRS, el enterovirus bovino (BEV), Actinobacillus pleuropneumoniae y Staphylococcus aureus, y encontraron que la filtración del aire reduce eficazmente las concentraciones de patógenos.

Alonso et al.¹⁷ rastrearon brotes de VPRRS en granjas de reproductoras, concluyendo que la filtración del aire podía reducir significativamente el riesgo de transmisión del VPRRS por aerosoles en aproximadamente un 80%.

Wenke et al.³² implementaron tres tipos diferentes de filtros en los sistemas de ventilación existentes en granjas porcinas y sugirieron que los módulos de recirculación de filtros de aire mejoraban la salud pulmonar de los cerdos.

No obstante, se necesitan más pruebas de campo para definir mejor la eficacia de los filtros en las granjas, proporcionando una mejor estimación de la relación coste-beneficio de la instalación de filtros y desarrollando un protocolo adecuado para su mantenimiento.

2. Tecnologías utilizadas en entornos industriales y médicos

  Precipitadores electrostáticos  

Los precipitadores electrostáticos (ESP) son una alternativa a los filtros utilizados en los casos en los que es necesario evitar la sobrecarga del filtro y la caída de alta presión^33,34.

Normalmente, constan de electrodos entre los que fluye el aerosol y suelen presentar una eficacia de recogida dependiente del tamaño, con una eficacia mínima en el intervalo de tamaños de 0,3-0,6 μm, siendo muy eficaces para eliminar partículas por debajo o por encima de este intervalo.

Además, a diferencia de los filtros, generan una caída de presión mínima, por lo que suelen ser idóneos para aplicaciones a gran escala. Aunque se trata de una tecnología probada para la captación de partículas, se necesitan pruebas de laboratorio y de campo para investigar su eficacia para el control de bioaerosoles. Además, como producen ozono³⁵, es necesario controlar el nivel de este gas en cada dispositivo.

  Fuentes de luz ultravioleta  

La luz ultravioleta (UV) tiene una longitud de onda más corta (100-400 nm) que la luz visible y, por tanto, mayor energía, por lo que puede penetrar en las células, dañando a los patógenos y actuando como medio de desinfección.

Existen tres tipos de fuentes UV en función de la longitud de onda:

La eficacia de la inactivación por UVGI depende del tiempo de exposición y de la intensidad de la irradiación y, por tanto, del diseño del sistema y de los parámetros de funcionamiento. Las fuentes de UV-C pueden instalarse en dispositivos autónomos en la zona cercana a la parte superior de una sala⁴² o en conductos de calefacción, ventilación y aire acondicionado.

Sin embargo, dado que actúa indiscriminadamente sobre los ácidos nucleicos, la exposición a la irradiación UV-C presenta efectos adversos para la salud humana y del ganado, además de la inactivación de patógenos.

Por ello, solo debe estar en funcionamiento cuando las personas y los animales no estén expuestos directamente a ella, o deben tomarse medidas para que la exposición esté muy por debajo de los límites establecidos.

Una tecnología emergente más reciente es una fuente de UV-C lejano (222 nm) que, al alejarse de los 260 nm, tiene menos efectos adversos para la salud de las personas y los animales, habiendo demostrado ser capaz de inactivar patógenos transportados por el aire en las salas^43,44.

Es importante señalar que los dispositivos UV-C portátiles no son eficaces para la desinfección del aire:

Pueden exponer a las personas a los rayos UV-C.

Suelen tener una fluencia mucho menor que las unidades de conducto y, por tanto, requieren un tiempo considerablemente mayor para la inactivación de patógenos.

Sus áreas de “cobertura” son limitadas, lo que también reduce su eficacia.

Eisenloffel et al.⁵⁰ añadieron un módulo UV-C de recirculación a una nave en la que el aire fluía primero a través de un módulo de filtrado y luego pasaba a un módulo UV-C canalizado. El módulo redujo eficazmente la concentración de bioaerosoles, pero con concentraciones y niveles de eficacia variables en distintos lugares.

3. Tecnologías emergentes

Existen numerosas tecnologías emergentes que podrían ser candidatas potenciales para minimizar las concentraciones de bioaerosoles y la transmisión de enfermedades por aerosoles en las granjas si se demuestra su eficacia a gran escala en el futuro, entre ellas:

  Tecnologías de ionización (bipolar y unipolar)  

Se ha demostrado que colocar un ionizador en línea con un filtro puede mejorar la eficacia de la filtración^52,53 y hay estudios que señalan que los ionizadores pueden desinfectar las superficies de los filtros contaminadas con bioaerosoles^54-57.

Su eficacia varía mucho de un dispositivo a otro, dependiendo su rendimiento de factores como las condiciones de ventilación, velocidad del flujo, temperatura del aire y humedad relativa^58,59. Asimismo, pueden formarse subproductos durante el proceso de ionización, como compuestos orgánicos volátiles y ozono, que deben controlarse durante su funcionamiento⁶⁰.

  Tecnologías de microondas  

Las microondas pueden inactivar patógenos mediante efectos térmicos y no térmicos^61,62, existiendo varios estudios que sugieren que el efecto no térmico es el principal mecanismo implicado en la inactivación de bacterias^61,63,64 y virus transportadas⁶⁵ por el aire.

La eficacia de la desinfección dependerá de la potencia de las microondas, el tipo de bioaerosol, el flujo, el volumen del sistema (tiempo de exposición) y la humedad relativa^62,64,66. Aunque están menos estudiadas para los bioaerosoles, las microondas son una tecnología establecida y, por tanto, podrían tener aplicación en la mitigación de bioaerosoles, por ejemplo, en la inactivación de patógenos en los filtros⁶⁷.

  Sistemas fotocatalíticos  

Los materiales fotocatalíticos favorecen las reacciones químicas cuando se exponen a la radiación, como la generación de ROS o iones metálicos tóxicos68 capaces de inactivar a los patógenos mediante reacciones oxidativas, toxicidad o daño físico⁶⁹.

La mayoría de los sistemas fotocatalíticos se acoplan a filtros para recoger partículas de bioaerosoles y la reacción fotocatalítica se produce en las partículas recogidas en la superficie del filtro.

La eficacia de la fotocatálisis depende del caudal, la humedad relativa, la temperatura del aire, la estructura del catalizador, la fuente de irradiación y la potencia^69,70. Además, la vida útil del catalizador es limitada⁷¹ y requiere regeneración o sustitución, pudiendo formarse subproductos⁷² durante las reacciones de oxidación.

  Plasma no térmico (NTP)  

El plasma es un estado de la materia que contiene elevadas densidades de electrones libres que se mueven a velocidades altas (tienen temperaturas elevadas). Cuando el gas circundante permanece a baja temperatura, se denomina plasma no térmico (NTP). Los NTP son entornos altamente reactivos, por lo que se han estudiado ampliamente para fines de esterilización, ya que pueden inactivar patógenos sin producir residuos.

Los NTP generan iones y electrones libres, radicales, fotones de alta energía y muchas otras especies reactivas capaces de dañar a los patógenos presentes en el aire⁷³, pudiendo servir para esterilizar el aire a nivel local^74,75.

Los investigadores siguen desarrollando tecnologías NTP para el control de bioaerosoles en el aire en interiores. Sin embargo, faltan pruebas de campo y la escalabilidad sigue siendo un problema en la aplicación de NTP, al igual que garantizar que los compuestos reactivos no se produzcan en concentraciones demasiado elevadas para los seres humanos y los animales.

APLICACIÓN Y ANÁLISIS DE COSTES

A la hora de implementar tecnologías de control de bioaerosoles en una explotación, hay que tener en cuenta diversas variables de coste:

Coste fijo de adquisición e instalación de la tecnología: varía en función de las instalaciones y factores como el diseño del edificio, el tipo construcción (nueva o modernizada), el clima, el entorno (humedad, temperatura) y la presencia de gases (amonio, hidrógeno sulfuroso, etc.) que puedan afectar a su longevidad y funcionalidad.

Costes de mantenimiento.

Costes de funcionamiento: se asocian principalmente al personal que supervisa el correcto funcionamiento continuo de la tecnología y al consumo energético.

Uno de los principales resultados de la aplicación de una tecnología de control de bioaerosoles en la producción animal es evitar que un patógeno entre en una población y cause una enfermedad o reducir la incidencia de la enfermedad. Por tanto, además de los costes mencionados, la viabilidad económica de su aplicación debe medirse en función de la reducción de las pérdidas asociadas a brotes de enfermedad.

Estas pérdidas pueden calcularse en base a parámetros como la mortalidad, la ganancia media diaria, la conversión alimentaria o el número de animales vendidos, así como información sobre el uso de antimicrobianos o los gastos asociados al tratamiento de animales enfermos.

De esta forma, el análisis de coste/beneficio se basará en la frecuencia histórica de brotes de enfermedad causados por el agente patógeno de interés, la gravedad prevista de las pérdidas y los costes adicionales, y se compara con los parámetros previstos en caso de que se evite la enfermedad.

No obstante, análisis coste-beneficio suele complicarse por el hecho de que los agentes patógenos se propagan a menudo por múltiples vías, lo que dificulta saber si el beneficio de la tecnología no se ha podido materializar debido a la propia tecnología o al hecho de que no se haya podido evitar la introducción de la enfermedad por vías no aéreas.

CONCLUSIONES

Los sistemas de ventilación mecánica con filtros pueden eliminar los agentes patógenos del aire que entra, resultando ser eficaces para prevenir la propagación del PRRS.

Sin embargo, los filtros son costosos, por lo que se están explorando otras tecnologías que sustituyan o ayuden a los filtros (prolongando su vida útil), reduciendo costes y logrando la misma eficacia de descontaminación.

En la actualidad, los precipitadores electrostáticos y los dispositivos de UV-C son prometedores y podrían sustituir y/o complementar a los filtros, funcionando con los sistemas de ventilación mecánica, algo que ya que se ha demostrado en entornos industriales y en entornos sanitarios.

Sin embargo, estas tecnologías aún no se han adaptado a las granjas y se desconoce si su análisis coste/beneficio respaldaría su implantación.

Otras tecnologías emergentes podrían encontrar aplicación en las granjas en el futuro, pero antes se requieren pruebas adicionales a múltiples niveles.

La elección de la tecnología empleada depende de la configuración de la explotación, del análisis coste-beneficio y de la capacidad de las tecnologías para funcionar en condiciones medioambientales específicas.

Las tecnologías de control de patógenos aéreos debe utilizarse junto con a las demás medidas de bioseguridad para prevenir la introducción de enfermedades, especialmente en el caso de los animales alojados en naves con ventilación mecánica y altas densidades y granjas situadas en regiones donde la proximidad a otras explotaciones constituye un riesgo.

Para garantizar la seguridad alimentaria, la prevención de la introducción y propagación de enfermedades en las granjas debe ser una prioridad, lo que justifica seguir investigando sobre las tecnologías de control de aerosoles.

Artículo traducido y adaptado de “Ouyang H, Wang L, Sapkota D, Yang M, Morán J, Li L, Olson BA, Schwartz M, Hogan CJ Jr and Torremorell M (2023) Control technologies to prevent aerosol based disease transmission in animal agriculture production settings: a review of established and emerging approaches.Front. Vet. Sci. 10:1291312. doi: 10.3389/fvets.2023.1291312 (CC BY 4.0)”.

BIBLIOGRAFÍA
1. Stark KDC. (1999). The role of infectious aerosols in disease transmission in pigs. Available at: http://www.idealibrary.com (Accessed November 2, 2023).

2. Alonso C, Goede DP, Morrison RB, Davies PR, Rovira A, Marthaler DG, et al. Evidence of infectivity of airborne porcine epidemic diarrhea virus and detection of airborne viral RNA at long distances from infected herds. Vet Res. (2014) 45:73. doi: 10.1186/s13567-014-0073-z

3. Wright DN, Bailey GD, Goldberg LJ. Effect of temperature on survival of airborne Mycoplasma pneumoniae. J Bacteriol. (1969) 99:491–5. doi: 10.1128/jb.99.2.491-495.1969

4. Quinn P, Markey B, Carter M, Donnelly W, Leonard F. Veterinary Microbiology and microbial disease. Ames: Iowa State University Press (2002).

5. Abdisa Serbessa T, Gemechu Geleta Y, Obsa TI. Review on diseases and health management of poultry and swine. Int J Avian Wildlife Biol. (2023) 7:27–38. doi: 10.15406/ijawb.2023.07.00187

6. Alarcón LV, Allepuz A, Mateu E. Biosecurity in pig farms: a review. Porcine Health Manag. (2021) 7:5. doi: 10.1186/s40813-020-00181-z

7. Otake S, Dee S, Corzo C, Oliveira S, Deen J. Long-distance airborne transport of infectious PRRSV and Mycoplasma hyopneumoniae from a swine population infected with multiple viral variants. Vet Microbiol. (2010) 145:198–208. doi: 10.1016/j.vetmic.2010.03.028

8. Lambert MÈ, Arsenault J, Poljak Z, D’Allaire S. Correlation among genetic, Euclidean, temporal, and herd ownership distances of porcine reproductive and respiratory syndrome virus strains in Quebec, Canada. BMC Vet Res. (2012) 8:76. doi: 10.1186/1746-
6148-8-76

9. Dee S, Otake S, Oliveira S, Deen J. Evidence of long distance airborne transport of porcine reproductive and respiratory syndrome virus and Mycoplasma hyopneumoniae. Vet Res. (2009) 40:39. doi: 10.1051/vetres/2009022

10. Pitkin A, Deen J, Dee S. Use of a production region model to assess the airborne spread of porcine reproductive and respiratory syndrome virus. Vet Microbiol. (2009) 136:1–7. doi: 10.1016/j.vetmic.2008.10.013

11. Donaldson A, Gloster J, Harvey L, Deans D. Use of prediction models to forecast and analyse airborne spread during the foot-and-mouth disease outbreaks in Brittany, Jersey and the Isle of Wight in 1981. Vet Rec. (1982) 110:53–7. doi: 10.1136/vr.110.3.53

12. Hugh-Jones ME, Wright PB. Studies on the 1967–8 foot-and-mouth disease epidemic: the relation of weather to the spread of disease. J Hyg. (1970) 68:253–71. doi:10.1017/S0022172400028722

13. Garten RJ, Davis CT, Russell CA, Shu B, Lindstrom S, Balish A, et al. Antigenic and genetic characteristics of swine-origin 2009 a(H1N1) influenza viruses circulating in humans. Science. (2009) 325:197–201. doi: 10.1126/science.1176225

14. Corzo CA, Allerson M, Gramer M, Morrison RB, Torremorell M. Detection of airborne influenza a virus in experimentally infected pigs with maternally derived antibodies. Transbound Emerg Dis. (2014) 61:28–36. doi: 10.1111/j.1865-1682.2012. 01367.x

15. Corzo CA, Culhane M, Dee S, Morrison RB, Torremorell M. Airborne detection and quantification of swine influenza a virus in air samples collected inside, outside and downwind from swine barns. PLoS One. (2013) 8:1444. doi: 10.1371/journal. pone.0071444

16. Alonso C, Otake S, Davies P, Dee S. An evaluation of interventions for reducing the risk of PRRSV introduction to filtered farms via retrograde air movement through idle fans. Vet Microbiol. (2012) 157:304–10. doi: 10.1016/j.vetmic.2012.01.010

17. Alonso C, Murtaugh MP, Dee SA, Davies PR. Epidemiological study of air filtration systems for preventing PRRSV infection in large sow herds. Prev Vet Med. (2013) 112:109–17. doi: 10.1016/j.prevetmed.2013.06.001

18. Dee S, Cano JP, Spronk G, Reicks D, Ruen P, Pitkin A, et al. Evaluation of the Long term effect of air filtration on the occurrence of new PRRSV infections in large breeding herds in swine-dense regions. Viruses. (2012) 4:654–62. doi: 10.3390/v4050654

19. Dee S, Spronk G, Reicks D, Ruen P, Deen J. Further assessment of air filtration for preventing PRRSV infection in large breeding pig herds. Vet Rec. (2010) 167:976–7. doi: 10.1136/vr.c6788

20. MSHMP. (n.d.) Morrison swine health monitoring program. PRRS cumulative incidence. Available at: https://mshmp.umn.edu/reports#Charts (Accessed August 11, 2023).

21. Havas KA, Brands L, Cochrane R, Spronk GD, Nerem J, Dee SA. An assessment of enhanced biosecurity interventions and their impact on porcine reproductive and respiratory syndrome virus outbreaks within a managed group of farrow-to-wean farms, 2020–2021. Front Vet Sci. (2023) 9:952383. doi: 10.3389/fvets.2022.952383

22. Larriba-Andaluz C, Carbone F. The size-mobility relationship of ions, aerosols, and other charged particle matter. J Aerosol Sci. (2021) 151:105659. doi:10.1016/j.jaerosci.2020.105659

23. Lee KW, Liu BYH. On the minimum efficiency and the Most penetrating particle size for fibrous filters. J Air Pollut Control Assoc. (1980) 30:377–81. doi:10.1080/00022470.1980.10464592

24. Podgórski A, Bałazy A, Gradoń L. Application of nanofibers to improve the filtration efficiency of the most penetrating aerosol particles in fibrous filters. Chem Eng Sci. (2006) 61:6804–15. doi: 10.1016/j.ces.2006.07.022

25. Bin KH, Lee WJ, Choi SC, Lee KB, Lee MH. Filter quality factors of fibrous filters with different fiber diameter. Aerosol Sci Technol. (2021) 55:154–66. doi:10.1080/02786826.2020.1829535

26. Huang SH, Chen CW, Kuo YM, Lai CY, McKay R, Chen CC. Factors affecting filter penetration and quality factor of particulate respirators. Aerosol Air Qual Res. (2013) 13:162–71. doi: 10.4209/aaqr.2012.07.0179

27. Miaskiewicz-Peska E, Lebkowska M. Comparison of aerosol and bioaerosol collection on air filters. Aerobiologia (Bologna). (2012) 28:185–93. doi: 10.1007/s10453-011-9223-1

28. Jankowska E, Reponen T, Willeke K, Grinshpun SA, Choi KJ. Collection of fungal spores on air filters and spore reentrainment from filters into air. J Aerosol Sci. (2000) 31:969–78. doi: 10.1016/S0021-8502(00)00017-3

29. Dee S, Otake S, Deen J. Use of a production region model to assess the efficacy of various air filtration systems for preventing airborne transmission of porcine reproductive and respiratory syndrome virus and Mycoplasma hyopneumoniae: results from a 2-year study. Virus Res. (2010) 154, 22. doi: 10.1016/j.virusres.2010.07.022

30. Dee S, Batista L, Deen J, Pijoan C. Evaluation of an air-filtration system for preventing aerosol transmission of porcine reproductive and respiratory syndrome virus. Can J Vet Res. (2005) 69:293–8.

31. Wenke C, Pospiech J, Reutter T, Truyen U, Speck S. Efficiency of different air filter types for pig facilities at laboratory scale. PLoS One. (2017) 12:6558. doi:10.1371/journal.pone.0186558

32. Wenke C, Pospiech J, Reutter T, Altmann B, Truyen U, Speck S. Impact of different supply air and recirculating air filtration systems on stable climate, animal health, and performance of fattening pigs in a commercial pig farm. PLoS One. (2018) 13:e0194641. doi: 10.1371/journal.pone.0194641

33. Adamiak K. Numerical models in simulating wire-plate electrostatic precipitators: a review. J Electrost. (2013) 71:673–80. doi: 10.1016/j.elstat.2013.03.001

34. Mizuno A. Electrostatic precipitation. IEEE Trans Dielectr Electr Insul. (2000) 7:615–24. doi: 10.1109/94.879357

35. Poppendieck DG, Rim D, Persily AK. Ultrafine particle removal and ozone generation by in-duct electrostatic precipitators. Environ Sci Technol. (2014) 48:2067–74. doi: 10.1021/es404884p

36. Center for Disease Control and Prevention. Upper-room ultraviolet germicidal irradiation (UVGI). National Center for Immunization and Respiratory Diseases (NCIRD), Division of Viral Diseases (2021).

37. Brickner PW, Vincent RL, First M, Nardell E, Murray M, Kaufman W. The application of ultraviolet germicidal irradiation to control transmission of airborne disease: bioterrorism countermeasure. Public Health Rep. (2003) 118:99–114. doi:10.1016/S0033-3549(04)50225-X

38. Koller LR. Ultraviolet radiation, vol. 2. New York: Wiley (1965).

39. Tseng CC, Li CS. Inactivation of virus-containing aerosols by ultraviolet germicidal irradiation. Aerosol Sci Technol. (2005) 39:1136–42. doi: 10.1080/02786820500428575

40. Azuma K, Yanagi U, Kagi N, Kim H, Ogata M, Hayashi M. Environmental factors involved in SARS-CoV-2 transmission: Effect and role of indoor environmental quality in the strategy for COVID-19 infection control. Environ Health Prev Med. (2020) 25:66. doi: 10.1186/s12199-020-00904-2

41. Lee M, Koziel JA, Macedo N, Li P, Chen B, Jenks WS, et al. Mitigation of particulate matter and airborne pathogens in swine barn emissions with filtration and UV-A photocatalysis. Catalysts. (2021) 11:1302. doi: 10.3390/catal11111302

42. Nardell E, Vincent R, Sliney DH. Upper-room ultraviolet germicidal irradiation (UVGI) for air disinfection: a symposium in print. Photochem Photobiol. (2013) 89:764–9. doi: 10.1111/php.12098

43. Eadie E, Hiwar W, Fletcher L, Tidswell E, O’Mahoney P, Buonanno M, et al. Far-UVC (222 nm) efficiently inactivates an airborne pathogen in a room-sized chamber. Sci Rep. (2022) 12:4373. doi: 10.1038/s41598-022-08462-z

44. Buonanno M, Welch D, Shuryak I, Brenner DJ. Far-UVC light (222 nm) efficiently and safely inactivates airborne human coronaviruses. Sci Rep. (2020) 10:67211. doi: 10.1038/s41598-020-67211-2

45. Ramos CCR, Roque JLA, Sarmiento DB, Suarez LEG, Sunio JTP, Tabungar KIB, et al. Use of ultraviolet-C in environmental sterilization in hospitals: a systematic review on efficacy and safety. Int J Health Sci. (2020) 14:52–65.

46. Ruston C, Zhang J, Scott J, Zhang M, Graham K, Linhares D, et al. Efficacy of ultraviolet C exposure for inactivating Senecavirus a on experimentally contaminated surfaces commonly found on swine farms. Vet Microbiol. (2021) 256:109040. doi: 10.1016/j.vetmic.2021.109040

47. Lee M, Koziel JA, Murphy W, Jenks WS, Chen B, Li P, et al. Mitigation of odor and gaseous emissions from swine barn with UV-A and UV-C photocatalysis. Atmosphere. (2021) 12:585. doi: 10.3390/atmos12050585

48. Lee M, Koziel JA, Murphy W, Jenks WS, Fonken B, Storjohann R, et al. Design and testing of mobile laboratory for mitigation of gaseous emissions from livestock agriculture with photocatalysis. Int J Environ Res Public Health. (2021) 18:1–22. doi: 10.3390/ijerph18041523

49. Lee M, Li P, Koziel JA, Ahn H, Wi J, Chen B, et al. Pilot-scale testing of UV-A light treatment for mitigation of NH3, H2S, GHGs, VOCs, odor, and O3 inside the poultry barn. Front Chem. (2020) 8:8. doi: 10.3389/fchem.2020.00613

50. Eisenlöffel L, Reutter T, Horn M, Schlegel S, Truyen U, Speck S. Impact of UVC sustained recirculating air filtration on airborne bacteria and dust in a pig facility. PLoS One. (2019) 14:e0225047. doi: 10.1371/journal.pone.0225047

51. Li P, Koziel JA, Zimmerman JJ, Zhang J, Cheng TY, Yim-Im W, et al. Mitigation of airborne PRRSV transmission with UV light treatment: Proof-of-concept. Agriculture. (2021) 11:259. doi: 10.3390/agriculture11030259

52. Agranovski I, Huang R, Pyankov O, Altman I, Grinshpun S. Enhancement of the performance of low-efficiency HVAC filters due to continuous unipolar ion emission. Aerosol Sci Technol. (2006) 40:963–8. doi: 10.1080/02786820600833203

53. Noh KC, Lee JH, Kim C, Yi S, Hwang J, Yoon YH. Filtration of submicron aerosol particles using a carbon fiber ionizer-assisted electret filter. Aerosol Air Qual Res. (2011) 11:811–21. doi: 10.4209/aaqr.2011.05.0060

54. Hyun J, Lee SG, Hwang J. Application of corona discharge-generated air ions for filtration of aerosolized virus and inactivation of filtered virus. J Aerosol Sci. (2017) 107:31–40. doi: 10.1016/j.jaerosci.2017.02.004

55. Kim YS, Yoon KY, Park JH, Hwang J. Application of air ions for bacterial de colonization in air filters contaminated by aerosolized bacteria. Sci Total Environ. (2011) 409:748–55. doi: 10.1016/j.scitotenv.2010.11.012

56. Park JH, Yoon KY, Kim YS, Byeon JH, Hwang J. Removal of submicron aerosol particles and bioaerosols using carbon fiber ionizer assisted fibrous medium filter media. J Mech Sci Technol. (2009) 23:1846–51. doi: 10.1007/s12206-009-0613-z

57. Li J, Gao H, Lan C, Nie L, Liu D, Lu X, et al. Plasma air filtration system for intercepting and inactivation of pathogenic microbial aerosols. J Environ Chem Eng. (2023) 11:110728. doi: 10.1016/j.jece.2023.110728

58. Nunayon SS, Zhang HH, Jin X, Lai AC. Experimental evaluation of positive and negative air ions disinfection efficacy under different ventilation duct conditions. Build Environ. (2019) 158:295–301. doi: 10.1016/j.buildenv.2019.05.027

59. Park JH, Yoon KY, Hwang J. Removal of submicron particles using a carbon fiber ionizer-assisted medium air filter in a heating, ventilation, and air-conditioning (HVAC) system. Build Environ. (2011) 46:1699–708. doi: 10.1016/j.buildenv.2011.02.010

60. Zeng Y, Manwatkar P, Laguerre A, Beke M, Kang I, Ali AS, et al. Evaluating a commercially available in-duct bipolar ionization device for pollutant removal and potential byproduct formation. Build Environ. (2021) 195:107750. doi: 10.1016/j. buildenv.2021.107750

61. Kang Y, Kato S. Thermal and non-thermal germicidal effects of microwave radiation on microbial agents. Indoor Built Environ. (2014) 23:1080–91. doi:10.1177/1420326X13490180

62. Wu Y, Yao M. Inactivation of bacteria and fungus aerosols using microwave irradiation. J Aerosol Sci. (2010) 41:682–93. doi: 10.1016/j.jaerosci.2010.04.004

63. Shaw P, Kumar N, Mumtaz S, Lim JS, Jang JH, Kim D, et al. Evaluation of non thermal effect of microwave radiation and its mode of action in bacterial cell inactivation. Sci Rep. (2021) 11:14003. doi: 10.1038/s41598-021-93274-w

64. Wang C, Hu X, Zhang Z. Airborne disinfection using microwave-based technology: energy efficient and distinct inactivation mechanism compared with waterborne disinfection. J Aerosol Sci. (2019) 137:105437. doi: 10.1016/j.jaerosci.2019.105437

65. Wu Y, Yao M. In situ airborne virus inactivation by microwave irradiation. Chin Sci Bull. (2014) 59:1438–45. doi: 10.1007/s11434-014-0171-3

66. Wu Y, Yao M. Control of airborne and liquid-borne fungal and pet allergens using microwave irradiation. J Occup Environ Hyg. (2013) 10:547–55. doi:10.1080/15459624.2013.818234

67. Woo MH, Grippin A, Wu CY, Wander J. Microwave-irradiation-assisted HVAC filtration for inactivation of viral aerosols. Aerosol Air Qual Res. (2012) 12:295–303. doi: 10.4209/aaqr.2011.11.0193

68. Lin CY, Li CS. Effectiveness of titanium dioxide photocatalyst filters for controlling bioaerosols. Aerosol Sci Technol. (2003) 37:162–70. doi: 10.1080/02786820300951

69. Poormohammadi A, Bashirian S, Rahmani AR, Azarian G, Mehri F. Are photocatalytic processes effective for removal of airborne viruses from indoor air? A narrative review. Environ Sci Pollut Res. (2021) 28:43007–20. doi: 10.1007/s11356-021-
14836-z

70. Bono N, Ponti F, Punta C, Candiani G. Effect of UV irradiation and TiO2 photocatalysis on airborne bacteria and viruses: An overview. Materials. (2021) 14:1–20. doi: 10.3390/ma14051075

71. Hay SO, Obee T, Luo Z, Jiang T, Meng Y, He J, et al. The viability of photocatalysis for air purification. Molecules. (2015) 20:1319–56. doi: 10.3390/molecules20011319

72. Schneider J, Matsuoka M, Takeuchi M, Zhang J, Horiuchi Y, Anpo M, et al. Understanding TiO2photocatalysis: mechanisms and materials. Chem Rev. (2014) 114:9919–86. doi: 10.1021/cr5001892

73. Assadi I, Guesmi A, Baaloudj O, Zeghioud H, Elfalleh W, Benhammadi N, et al. Review on inactivation of airborne viruses using non-thermal plasma technologies: from MS2 to coronavirus. Environ Sci Pollut Res Int. (2022) 29:4880–92. doi: 10.1007/s11356-021-17486-3

74. Schiappacasse C, Peng P, Zhou N, Liu X, Zhai J, Cheng Y, et al. Inactivation of aerosolized Newcastle disease virus with non-thermal plasma. Appl Eng Agric. (2020) 36:55–60. doi: 10.13031/aea.13699

75. Wu Y, Liang Y, Wei K, Li W, Yao M, Zhang J, et al. MS2 virus inactivation by atmospheric-pressure cold plasma using different gas carriers and power levels. Appl Environ Microbiol. (2015) 81:996–1002. doi: 10.1128/AEM.03322-14

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