El síndrome de necrosis auricular porcina (PENS, por sus siglas en inglés, Porcine ear necrosis syndrome) es una condición patológica de distribución mundial, especialmente en granjas intensivas1. Su prevalencia es mayor en los lechones destetados que en los cerdos de engorde, aunque las lesiones pueden observarse en todas las fases.
En los últimos años se han utilizado diferentes nombres para este síndrome, entre ellos, espiroquetosis ulcerosa, síndrome de necrosis auricular, mordedura de oreja o dermatitis auricular estreptocócica2.
PREVALENCIA Y CONSECUENCIASDEL PENS
Se ha descrito una prevalencia diferente del síndrome en muchos países del mundo.
Según Petersen et al. (2008), la necrosis de las orejas fue el signo clínico más frecuente en 90 rebaños de cerdos de engorde daneses, con una prevalencia del 30%3.
Se observaron hallazgos similares en el estudio llevado a cabo por Van Staaveren et al. (2018), donde las lesiones en las puntas de las orejas fueron las más frecuentes en 31 explotaciones porcinas irlandesas4.
Una alta prevalencia del síndrome fue reportada por Branislav Kureljusic et al. (2021)5, detectándose la aparición clínica de PENS entre los 45 y 50 días de edad con más del 80% de los lechones destetados afectados, lo que indica una prevalencia muy alta en la población examinada.
Según la revisión de Malik et al. (2021), las lesiones leves no parecen tener un impacto en la ganancia media diaria de los lechones6. Sin embargo, otro estudio señala que las lesiones moderadas y severas del PENS pueden tener un efecto negativo en el rendimiento de los cerdos, con una reducción de la ganancia media diaria (GMD)2.
Otro posible resultado de la necrosis de la oreja es la embolia séptica que puede causar infecciones y abscesos en el pulmón y las articulaciones7.
ETIOLOGÍA Y PATOGÉNESISDEL PENS
A pesar de que el PENS es bien conocido desde hace muchos años (el primer intento de caracterización del síndrome fue realizado por Richardson et al., en 1984), aún no se han dilucidado completamente los mecanismos implicados en su etiología y patogénesis8.
Hasta la fecha, se han propuesto tres posibles causas:
1.Infección bacteriana
2.Lesión isquémica
3.Lesión traumática o factores ambientales
INFECCIÓN BACTERIANA
STAPHYLOCOCCUS SPP.
La primera hipótesis establece la implicación de patógenos, como los estafilococos. Concretamente, se ha sugerido que Staphylococcus hyicus y S. aureus son agentes etiológicos del síndrome debido a que producen lesiones histopatológicas típicas de dermatitis exudativa2.
S. hyicus y S. aureus producen toxinas exfoliativas y toxinas tipo serina proteasas que pueden desintegrar la piel de los mamíferos2,9.
La diana de las toxinas exfoliativas es la desmogleína 1 (Dsg1) presente en la piel de cerdo, una proteína extracelular que mantiene la estructura de la epidermis mediante su función adhesiva (Figura 1).
ESPIROQUETAS
Otras bacterias aisladas de las lesiones auriculares son las espiroquetas, siendo la más común Treponema spp.11.
Las bacterias como Treponema spp. se encuentran en la cavidad oral, concretamente en las encías, desde donde contaminan la piel de los lóbulos de las orejas mediante mordedura o lamido(Karlsson et al., 2017)12. Sin embargo, en el mismo estudio, la inducción de lesiones por PENS tras la inoculación con T. pedis T A4 a cerdos no tuvo éxito.
En este punto, cabe aclarar que la reducida concentración bacteriana y el tiempo de exposición a la bacteria no permitieron inducir las lesiones, a pesar de que T. pedis ha sido caracterizado como agente etiológico del PENS. Sin duda, se necesitan más estudios para aclarar el papel de Treponema spp. como causa primaria del síndrome o como invasores secundarios de la piel por mordedura12.
ACTINOBACILLUS & HAEMOPHILUS
En un análisis metagenómico previo se observó un aumento de los géneros Actinobacillus y Haemophilus en los cerdos con afectación aguda en comparación con los controles no afectados. Sin embargo, su papel en la inducción del PEN no se ha aclarado7.
PRRS
El virus del síndrome reproductivo y respiratorio porcino (PRRSV), debido a su frecuente aparición en las explotaciones intensivas y a su efecto inmunosupresor, se ha propuesto como factor de riesgo para la aparición de PENS. Este efecto inmunosupresor podría favorecer la multiplicación de la microbiota cutánea habitual y causar daños9.
LESIÓN ISQUÉMICA
MYCOPLASMA SUIS
Se ha sugerido también que el PENS es el resultado de la isquemia asociada a la lesión o infarto de los pequeños vasos de la punta de la oreja por los inmunocomplejos inducidos por Mycoplasma suis9.
Las infecciones subclínicas de M. suis pueden conducir a la manifestación clínica del síndrome, ya que esta bacteria tiene la capacidad de desencadenar la producción de autoanticuerpos fríos (IgM) asociados con cuadros de anemia.
Estos anticuerpos IgM reactivos se encuentran principalmente durante la fase crónica de la enfermedad y su principal diana son los eritrocitos (actúan como autoanticuerpos), formando inmunocomplejos que provocan infartos a nivel de los pequeños vasos del pabellón auricular9,13(Figura 2).
Además, M. suis podría adherirse a las células endoteliales, evitando así su fagocitosis y provocando una infección persistente, mientras que el daño endotelial provoca trombosis vascular13.
CIRCOVIRUS
Otros investigadores sugieren que la necrosis de la oreja es el resultado de una lesión isquémica debida a la formación de trombos en los pequeños capilares dérmicos de las puntas de la oreja como resultado de la deposición de inmunocomplejos asociados a infecciones víricas, como en la enfermedad asociada al circovirus porcino (PCVAD, del inglés, porcine circovirus associated disease)5.
Se cree que el mecanismo está asociado a un fenómeno de hipersensibilidad tipo III y a la deposición de complejos antígeno-anticuerpo14.
Otras lesiones dermatológicas asociadas al circovirus porcino (PCV) se observan en el síndrome de dermatitis y nefropatía porcina (PDNS, del inglés, porcine dermatitis and nephropathy syndrome), causado por una vasculitis necrotizante sistémica.
En este caso, las lesiones vasculares se observan también en otros órganos, como los riñones, el bazo y el mesenterio10.
UN ESTUDIO MOSTRÓ UNA REDUCCIÓN DE LA PREVALENCIA DE PENS Y DE SU GRAVEDAD MEDIANTE LA VACUNACIÓN DE LAS CERDAS FRENTE A PCV-21
MICOTOXINAS
Pueden observarse hallazgos similares de vasculopatía en el curso de los casos de micotoxicosis.
Las micotoxinas son metabolitos secundarios estructuralmente diversos producidos por hongos que crecen en los alimentos consumidos por los animales y el hombre.
Sus efectos, que dependen de la dosis y tiempo de exposición, van desde una reducción del rendimiento productivo hasta casos de mortalidad aguda15.
Weissenbacher-Lang et al. (2012) estudiaron el papel de las micotoxinas en el PENS y señalaron que el deoxinivalenol (DON)está implicado en las etapas iniciales del síndrome (induciendo alteraciones microscópicas), mientras que no observaron efectos asociados a micotoxinas evaluadas en el estudio (toxina T2, toxina HT-2, diacetoxiscirpenol [DAS], acetil-deoxinivalenol [ac- DON] y nivalenol [NIV], así como los alcaloides del cornezuelo de centeno ergosina, ergotamina, ergocornina, ergocriptina y ergocristina) en la inducción del PENS16.
En otro estudio con ocurrencia clínica de PENS, el análisis de los piensos reveló la presencia de varias micotoxinas a bajas concentraciones (DON, toxina T-2, zearalenona, aflatoxina y ocratoxina)5.
Debido al posible efecto sinérgico o aditivo de estas micotoxinas o a una posible interacción sinérgica entre las micotoxinas y los agentes infecciosos, no se puede descartar la hipótesis de su implicación como agentes causantes del PENS5.
Por su parte, Park et al. (2013), basándose en la descripción histológica de las lesiones del PENS y en la ausencia de otros signos clínicos asociados a la micotoxicosis, descartaron la implicación de las micotoxinas en la etiología de este síndrome, aunque no determinaron el nivel de contaminación de los piensos con micotoxinas, ya que no causan necesaria y exclusivamente necrosis en las orejas, sino que tienen potencial dermonecrótico(DON a altas concentraciones) o inmunosupresor(aflatoxinas, ocratoxinas [OTA] y los tricotecenos, como la toxina T-2)2.
La toxina T-2, además de otras condiciones patológicas, como la depleción linfoide profunda, la gastroenteritis, la diarrea, la insuficiencia cardiovascular, entre otras, también puede causar irritación directa de la piel y necrosis15.
LESIÓN TRAUMÁTICA/CONDICIONES AMBIENTALES
La tercera hipótesis, afirma que los traumatismos externos (por ejemplo, mordedura de oreja) y los factores ambientales, con la posterior infección por estreptococos beta-hemolíticos, pueden ser posibles causas del PENS8.
Si bien, Streptococcus suis no suele ocasionar signos clínicos en la piel sana, se ha aislado en varios casos de PENS a lo largo de los años7,16.
Bacterias como S. hyicus o Streptococcus spp. forman parte de la microbiota normal de la piel porcina por lo que su presencia no necesariamente conducirá a la PENS, pero en circunstancias específicas (por ejemplo, cicatrices en la piel o mordeduras en las orejas) pueden exacerbar el daño9.
Los traumatismos autoinfligidos resultantes de la irritación de la infección por Sarcoptes scabiei en las orejas podrían estar asociados a la inducción de lesiones tempranas7.
LAS LESIONES EN LAS OREJAS PUEDEN PRODUCIRSE POR MORDEDURAS O POR CONDICIONES INADECUADAS DE LA GRANJA (POR EJEMPLO, SALIENTES AFILADOS)9
En otro estudio, se señalaron cuatro factores que podrían aumentar la probabilidad de ocurrencia de mordeduras en orejas y colas17:
Suelo de rejilla
Temperatura ambiente elevada
Número limitado de comederos
Alimento seco
En conjunto, aunque se han aislado varios microorganismos a partir de las lesiones, la patogenicidad/cascada de eventos del PENS no está totalmente aclarada, ya que estos microorganismos pueden ser los agentes causantes del síndrome, pero también pueden actuar como complicaciones secundarias de otra etiología12.
Se han adoptado como indicadores de Bienestar Animal las lesiones en las puntas de las orejas, la bursitis, las cicatrices en todo el cuerpo y los signos de mordedura de la cola18.
Por tanto, el cumplimiento de los requisitos de bienestar en la producción porcina moderna también puede ayudar a reducir la aparición del PENS en las explotaciones porcinas intensivas.
Las condiciones ambientales de la granja, como la alta humedad, la baja calidad del aire, la alta densidad de población y el comportamiento inadecuado de los trabajadores de la granja hacia los animales podrían aumentar los niveles de estrés del cerdo.
El estrés es un factor importante en los lechones destetados que reduce su capacidad para enfrentarse al entorno. Un mayor nivel de estrés podría afectar a la presencia de lesiones auriculares en la granja19.
Finalmente, el destete a una edad demasiado temprana podría aumentar los conflictos entre los lechones dentro de un corral, lo que conlleva un aumento de las mordeduras y las lesiones2.
LESIONES ASOCIADASAL PENS
Es frecuente observar las lesiones auriculares tras el destete, con una edad media de inicio a las 7 semanas, permaneciendo visibles hasta la semana 14-16 (más frecuentemente de 1 a 12 semanas de edad).
PATRÓN LESIONAL
LESIONES MACROSCÓPICAS
Las lesiones son generalmente bilaterales, con necrosis localizada en la punta de la oreja, normalmente en las superficies anterior y posterior1,7,9.
LAS LESIONES CUTÁNEAS VARÍAN Y PUEDEN IR DESDE EROSIONES DE LA EPIDERMIS SIN HEMORRAGIA HASTA ÚLCERAS, FENÓMENOS HEMORRÁGICOS Y EDEMA EN LOS CASOS GRAVES2,8,9
Según otro estudio, se puede observar una necrosis epidérmica focal como lesión inicial16.
En la superficie, la epidermis está cubierta por una costra marrón-rojiza formada por exudado, células epidérmicas muertas y neutrófilos2,8,11.
HALLAZGOS MICROSCÓPICOS
Las lesiones histológicas más frecuentes encontradas por primera vez por Richardson et al. (1984) fueron hiperqueratosis, acantosis y abscesos intraepidérmicos8, habiéndose encontrado hallazgos similares en estudios más recientes.
Otros estudios histológicos han revelado una dermatitis auricular erosiva o ulcerosa con presencia de cocos bacterianos en las costras y dermatitis neutrofílica de leve a grave2.
SEVERIDAD LESIONAL
La severidad de las lesiones se categoriza mediante un sistema de puntuación de cinco puntos6:
Puntuación 0: ausencia de alteraciones.
Puntuación 1: decoloración roja leve o costra en la punta de la oreja.
Puntuación 2: decoloración más oscura y punta de la oreja redondeada.
Puntuación 3: necrosis severa con ausencia de una parte inferior a un tercio de la punta de la oreja.
Puntuación 4: ausencia de más de un tercio de la punta de la oreja.
También se ha propuesto otro sistema de puntuación18 basado en el tamaño de la zona afectada20.
Lesiones graves (+++): necrosis grave que afecta a más del 10% de la punta de la oreja.
Lesiones moderadas (++): la zona necrótica abarca el 5-10% de la oreja.
Lesiones leves (+): el área necrótica cubre menos del 5% de la oreja.
COMPLICACIONES
Una de las complicaciones más importantes y peligrosas de la necrosis de la oreja es la bacteriemia y la sepsis que pueden conducir a una neumonía grave o a la artritis1,8.
Debido a la inflamación local, los cambios en la permeabilidad de los vasos y las heridas abiertas permiten la colonización de los tejidos infectados y edematosos con bacterias8. En ocasiones, las lesiones se expanden a la zona de la paleta y la papada2,8,18.
A lo largo de los años, se ha intentado establecer un tratamiento para el PENS sin obtener resultados óptimos2,9,18. No obstante, en los casos de presencia de Treponema spp., el tratamiento con macrólidos podría tener éxito18.
CONCLUSIÓN
En resumen, el síndrome de necrosis auricular porcina es una condición patológica con una etiología y patogénesis poco claras.
A lo largo de los años, se han propuesto como factores implicados en la etiología del síndrome bacterias como S. hyicus, S. aureus y M. suis, virus como el PCV-2 y el PRRSV, factores de manejo y ambientales, así como las mordeduras de oreja.
Datos recientes señalan una combinación de varios factores y mecanismos como posible explicación.
Por ejemplo, un estudio reciente sugirió la combinación de la infección por el PRRSV y S. hyicus como agente causal21, mientras que un estudio de desafío demostró que un daño externo a la piel, seguido de la introducción de microrganismos, se relaciona con las etapas iniciales del PENS (hiperemia seguida de dermatitis local). Posiblemente, los daños vasculares adicionales son el factor necesario para el agravamiento del síndrome, conduciendo a la pérdida permanente del tejido auricular22.
Sin duda, se necesitan más investigaciones para dilucidar varios aspectos, como el papel de las micotoxinas en la inducción del síndrome, la cascada exacta de acontecimientos y la interacción de los mecanismos implicados, así como el grado de implicación de cada factor de riesgo cuando se producen simultáneamente.
1. Papatsiros V. Ear necrosis syndrome in weaning pigs associated with PCV2 infection: A case report. Vet Res Forum. 2012 Summer;3(3):217-20. PMID: 25610573; PMCID: PMC4299987.
2. Park, J.; Friendship, R.M.; Poljak, Z.; DeLay, J.; Slavic, D.; Dewey, C.E. An investigation of ear necrosis in pigs. Can Vet J 2013 ;54:491–495.
3. Petersen, H.H., Nielsen, E.O., Hassing, A.-G., Ersbøll, A.K., Nielsen, J.P.,. Prevalence of clinical signs of disease in Danish finisher pigs. Veterinary Record 162, 377–382. 2008
4. Van Staaveren, N., Calderón Diaz, J.A., Garcia Manzanilla, E., Hanlon, A., Boyle, L.A., Prevalence of welfare outcomes in the weaner and finisher stages of the production cycle on 31 Irish pig farms. Irish Veterinary Journal 71. 2018.
5. Kureljuši B, Savi B, Mili evi V, Jezdimirovi N, Radanovi O, Žuti J, Weissenbacher Lang C. Investigation of possible aetiological/triggering factors in porcine ear necrosis syndrome at a farrow-to-feeder pig system. Acta Vet Hung. 2021 Jun 7. doi: 10.1556/004.2021.00018.
6. Malik, M., Schoos, A., Chantziaras, I., Biebaut, E., Bernaerdt, E., Beuckelaere, L., Donkers, D., Croubels, S., Maes, D.,. Occurrence and impact of ear tip necrosis on daily weight gain in weaned piglets. Proceedings for the International Pig Veterinary Society Congress, Rio De Janeiro Brazil In press, 2021.
7. Zimmerman J.J., Dee S.A., Holtkamp D.J., Murtaugh M.P., Stadejek T.,Stevenson G.W., Torremorell M., Yang H., and Zhang J., Integumentary system. In: Diseases of Swine, Zimmerman J.J., Karriker L.A., Ramirez A., Schwartz K.J., Stevenson G.W., Zhang J. (Eds)., 11th Edition. 2019, 685-702, doi:10.1002/9781119350927.
8. Richardson JA, Morter RL, Rebar AH, Olander HJ. Lesions of porcine necrotic ear syndrome. Vet Pathol, 1984, 21:152–157.
9. Malik M, Chiers K, Boyen F, Croubels S, Maes D. Porcine ear necrosis. Vet J. 2021. May;271:105655. doi: 10.1016/j.tvjl.2021.105655. Epub 2021 Mar 18.
10. Segalés, J., Allan, G.M., Domingo, M. Porcine circovirus disease. Animal Health Research Reviews, 2005, 6, 119–142.
11. Pringle, M., Backhans, A., Otman, F., Sjölund, M., Fellström, C., Isolation of spirochetes of genus Treponema from pigs with ear necrosis. Vet. Microbiol. 2009. 139, 279–283
12. Karlsson, F., Rosander, A., Fellström, C., Backhans, A.,. Experimental inoculation of Treponema pedis T A4 failed to induce ear necrosis in pigs. Porcine Health Management 3. 2017.
13. Pieters, M G., and Maes, D., Mycoplasmosis. In: Diseases of Swine, Zimmerman J.J., Karriker L.A., Ramirez A., Schwartz K.J., Stevenson G.W., Zhang J. (Eds)., 11th Edition. 2019, 876-878 doi:10.1002/9781119350927.
14. Drolet, R.,. Urinary system, In: Diseases of Swine, Zimmerman J.J., Karriker L.A., Ramirez A., Schwartz K.J., Stevenson G.W., Zhang J. (Eds)., 11th Edition. 2019, 408-422, doi:10.1002/9781119350927
15. Ensley St.M., and Radke S.L., Integumentary system. In: Diseases of Swine, Zimmerman J.J., Karriker L.A., Ramirez A., Schwartz K.J., Stevenson G.W., Zhang J. (Eds)., 11th Edition. 2019, 1055-1068 doi:10.1002/9781119350927.
16. Weissenbacher-Lang, C., Voglmayr, T., Waxenecker, F., Hofstetter, U., Weissenböck, H., Hoelzle, K., Hoelzle, L.E., Welle, M., Ogris, M., Bruns, G., et al.,. Porcine ear necrosis syndrome: a preliminary investigation of putative infectious agents in piglets and mycotoxins in feed. The Veterinary Journal, 2012. 194, 392-397.
17. Smulders, D., Hautekiet, V., Verbeke, G., Geers, R.,. Tail and ear biting lesions in pigs: an epidemiological study., Animal Welfare 2008. 17, 61–69
18. Svartström O, Karlsson F, Fellström C, Pringle M. Characterization of Treponema spp. isolates from pigs with ear necrosis and shoulder ulcers. Vet Microbiol. 2013 Oct 25;166(3-4):617-23. doi: 10.1016/j.vetmic. 2013.07.005.
19. Diana, A., Boyle, L.A., Garcia Manzanilla, E., Leonard, F.C., Calderon Diaz, J.A. Ear, tail, and skin lesions vary according to different production flows in a farrow-to finish pig farm. Porcine Health Management 2019, 5. 20. Pejsak, Z., Markowska Daniel, I., Pomorska-Mól, M., Porowski, M., Kolacz, R.,. Ear necrosis reduction in pigs after vaccination against PCV2. Research in Veterinary Science, 2011. 91, 125–128.
21. Lee, S., Jung, J.-Y., Kim, S.-H., Kim, J.-W., Park, J.-W., Kang, D.-Y., … Yoon, S. S. Porcine ear necrosis syndrome by coinfection of porcine reproductive and respiratory syndrome virus and Staphylococcus hyicus. Korean Journal of Veterinary Research. The Korean Society of Veterinary Science (KJVR), 2017, 57, 2. https:// doi.org/10.14405/kjvr.2017.57.2.143
22. Costa, M.; Nosach, R.; Harding, JCS.; Huang, Y. Partial reproduction of ear-tip necrosis suggests an infectious, initially bacterial aetiology, Veterinary Microbiology, 2021, 262. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2021.109246.
Según 
